Развитие микроспорангиев
По мере развития тычинки очень рано начинаются процессы, которые приводят к формированию пыльника. Под эпидермой будущего пыльника, недалеко от его поверхности, появляются четыре группы более крупных клеток – по две группы в каждой лопасти обычно двулопастного пыльника. Эти клетки отличаются густой цитоплазмой и крупными ядрами. В процессе дальнейшего развития из этих четырех групп клеток образуются четыре микроспо ранги я. По мере того как клетки каждой из этих групп продолжают делиться и увеличиваться в размерах, происходит их дифференциация: периферические клетки остаются стерильными, в то время как внутренние клетки дают начало первичным спорогенным клеткам. Из периферических стерильных клеток образуется стенка микроспорангия, которая на первых порах состоит из одинаковых клеток. Однако вскоре стенка микроспорангия дифференцируется на три слоя: внешний слой (эндотеций), средний слой и самый внутренний слой (тапетум).
Внешний слой стенки микроспорангия, обычно называемый эндотецием (от греч. endon – внутри и theke – вместилище), характеризуется тем, что клетки его обычно несут на внутренней, обращенной к центру стороне специальные подковообразные утолщения (направленные открытой стороной к эпидермJ), которые способствуют раскрыванию зрелого пыльника. Такие утолщения в процессе эволюции возникают не трлько в эндотеций, но и на стенках соседних клеток подэпидермального слоя пыльника.
Под эндотецием обычно лежит слой или несколько слоев таблитчатых тонкостенных клеток, представляющих собой средние слои стенки микроспорангия. Во время образования микроспор эти слои растягиваются и сжимаются, а у многих растений полностью разрушаются.
Самый внутренний слой стенки микроспорангия – это так называемый выстилающий слой, или тапетум (от лат. tapetum – ковер, покрывало). Он состоит из таблитчатых тонкостенных клеток с густой цитоплазмой. Обычно он однорядный, но иногда бывает двурядным или многорядным. Клетки топетума сначала одноядерные, но позднее они часто становятся двухъядерными или даже многоядерными. Тапетум представляет собой физиологически чрезвычайно активную ткань: его клетки содержат ферменты, гормоны и питательный материал, используемый в процессе микроспорогенеза. Различают два основных типа тапетума – секреторный, или железистый (гландулярный), и амебоидный, или периплазмодиальный. В то время как у секреторного тапетума клетки остаются в первоначальном положении, но в конце концов погибают, амебоидный тапетум характеризуется ранним разрушением клеточных стенок и слиянием их протопластов в многоядерный периплазмодий, который проникает между материнскими клетками микроспор. Имеются некоторые основания считать секреторный тип в эволюционном отношении первичным, а амебоидный – вторичным. В связи с этим интересно отметить, что тапетум дегенерии, некоторых винтеровых, магнолиевых, анноновых, бадьяновых и ряда других примитивных групп цветковых растений секреторный.
Микроспорогенез
Параллельно с дифференциацией клеток стенки микроспорангия происходят события, ведущие к формированию микроспор. В результате ряда последовательных митотических делений из первичных спорогенных клеток образуются микроспороциты, или материнские клетки микроспор. Из каждого микроспороцита в результате мейотического деления образуется тетрада (четверка) гаплоидных микроспор. В начале профазы мейоза вокруг микроспороцитов начинает откладываться толстый слой каллозы – нерастворимого в воде полисахарида, о котором уже шла речь в связи с ситовидными пластинками (с. 13). Каллоза имеет тонкую фибриллярную структуру и пронизана канальцами. По мере образования слоя каллозы в ней формируются широкие цитоплазматические тяжи. Каллозовый слой откладывается не только вокруг каждого микроспороцита, но по окончании мейотических делений он начинает откладываться также вокруг каждой микроспоры. В каллозовой оболочке отдельных микроспор нет плазмодесм и, таким образом, внутри тетрады каждая микроспора физически изолирована. Под защитой прочной каллозы как тетрады, так и отдельные микроспоры не испытывают давления со стороны друг друга, вследствие чего может образоваться спородерма различной формы. Кроме того, каллоза, изолируя микроспоры друг от друга, препятствует слипанию оболочек соседних клеток, благодаря чему тетрады обычно легко распадаются на монады.
При образовании тетрады микроспор клеточные перегородки между ядрами закладываются различными способами. Если каждое деление мейоза сопровождается образованием клеточных перегородок и первоначально образуются две, а затем четыре клетки, то такой тип называется сукцессивным или последовательным. Если после первого деления мейоза клеточные перегородки не образуются и все четыре клетки возникают после второго деления одновременно (начиная от периферических борозд по направлению к центру), то такой тип называется симультанным или одновременным. Сукцессивный тип более всего характерен для однодольных и встречается лишь у немногих двудольных, в то время как симультанный тип обычен для двудольных.
В период между окончанием мейоза и освобождением сестринских спор из каллозовой оболочки протекают процессы формирования спородермы (оболочки микроспор). В тетрадном периоде вокруг протопласта микроспоры прежде всего образуется новая оболочка, названная известным английским ботаником Дж. Хеслоп-Харрисоном (1963) примэкзиной (от лат. primus – первый и exter – внешний), т. е. предшественницей экзины. Примэкзина состоит из целлюлозных микрофибрилл. Вскоре после начала образования примэкзины начинают выявляться те области спородермы, где формируются специальные места, служащие для выхода пыльцевой трубки, называемые апертурами (от лат. apertus – открытый). На ранней примэкзиновой стадии часто хорошо видно, что непосредственно под будущей апертурой имеется пластинка эндоплазматической сети, тесно прилегающая к плазмалемме (плазматической мембране), которая, в свою очередь, непосредственно прилегает к каллозе тетрадной оболочки. Было высказано предположение, что пластинка эндоплазматической сети блокирует откладывание в месте образования апертуры целлюлозы. Параллельно с началом формирования апертур протекают также процессы, ведущие к образованию структурных элементов экзины, которые в основном происходят на тетрадной стадии.
Сформировавшиеся микроспоры освобождаются из тетрады в результате быстрого растворения каллозовой оболочки. Это осуществляется при содействии специального фермента каллазы, которая появляется только на короткое время. Высвободившиеся микроспоры быстро увеличиваются в размерах (у лилии в 2,8 раза в течение 24 ч после распада тетрады). Но, как было показано рядом исследователей, в том числе Дж. Хеслоп-Харрисоном (1971), основные структурные особенности эктэкзины определяются в более раннем тетрадном периоде, и последующие изменения касаются лишь развития уже имеющихся структурных черт. Отсюда делается вывод, что в изолированных микроспорах основные морфогенетические процессы затухают очень скоро после распада тетрады. Но хотя морфогенетическая активность заканчивается, происходит дифференциальный рост, изменяющий пропорции разных элементов эктэкзины. Что касается эндэкзины, то ее образование начинается или непосредственно перед распадом тетрады, или сразу же после него. Наконец, по данным Дж. Хеслоп-Харрисона (1971) и других исследователей, вскоре после освобождения микроспор из тетрады начинается также развитие и нтины. У лилии, например, интиновый материал наблюдается на плазмалемме, почти начиная с момента развития эндэкзины. При этом у всех изученных с этой точки зрения видов интина формируется сначала вблизи апертур, а затем охватывает всю окружность микроспоры.
В развитии микроспор очень важную роль играют клетки тапетума. Накапливается все больше данных, говорящих о том, что тапетум не только служит питательным материалом, но и принимает участие в формировании экзины.
Морфологическая активность цитоплазмы микроспоры заканчивается к началу деления ее ядра, когда все пусковые механизмы переключаются на совершенно иные процессы. У большинства тропических растений ядро микроспоры начинает делиться почти сразу же после окончания микроспорогенеза, но у растений умеренного и особенно холодного климата обычно наблюдается перерыв, который длится от нескольких дней до нескольких недель. У некоторых растений, например у березы, микроспора остается в одноядерном состоянии всю зиму. Микроспора, в которой началось деление, тем самым уже перестает быть микроспорой в точном смысле этого слова. От собственно микроспоры остается лишь ее оболочка, а содержимое – это уже двухклеточная или трехклеточная стадия развития мужского гаметофита. Но и сама оболочка микроспоры обычно подвергается тем или иным структурным и биохимическим изменениям, иногда довольно существенным, иногда почти незаметным. Поэтому в палинологии цветковых растений термин “спородерма” применяется главным образом или даже исключительно к оболочке пыльцевых зерен.
Оболочка пыльцевых зерен
Как читателю уже известно из вводной главы предыдущего тома “Жизни растений”, спородерма состоит из двух главных слоев – экзины и интины (рис. 23). Строение этих двух слоев, так же как и их толщина, является важным признаком, характеризующим пыльцевые зерна разных растений.
Рис. 23. Схема строения оболочки пыльцевых зерен с двумя типами эктэкзины (столбиковой и гранулярной).
Интина представляет собой внутренний слой оболочки пыльцевого зерна. Она облегает его содержимое и служит материалом, образующим пыльцевую трубку. Ее химический состав неоднороден: наружный слой образован преимущественно пектином, в состав же внутреннего входят главным образом целлюлоза и пектин. Имеются также белки, наибольшая концентрация которых наблюдается под апертурами. Интина легко разрушается под действием кислот и щелочей и в ископаемом состоянии не сохраняется. У многих ветроопыляемых растений верхний слой интины под апертурами образует своеобразные подушечки, известные под названием онкусов. Интина имеется у пыльцевых зерен всех цветковых растений.
Экзина – это внешний слой оболочки пыльцевого зерна. Благодаря основному ее компоненту – спорополленину (о котором уже была речь в предыдущем томе) – экзина характеризуется необычайной стойкостью: в отличие от интины она не растворяется в кислотах и щелочах, выдерживает температуру до 300 °С и сохраняется миллионы лет в геологических отложениях.
Экзина состоит из двух основных слоев – эктэкзиныи эндэкзины, к которым у многих растений прибавляется средний слой – мезэкзина.
Эктэкзина (ectexina, от греч. ektos – вне, снаружи), или внешняя экзина, представляет собой наиболее устойчивую часть экзины и отличается исключительным разнообразием строения. У цветковых растений различают 3 основных типа эктэкзины: 1) столбиковую, или колумеллятную (ее называют также бакулатной), 2) гранулярную и 3) гомогенную.
Столбиковая эктэкзина очень широко распространена у цветковых растений и встречается почти исключительно только у них. По мнению известного французского палинолога Мадлен Ван Кампо (1971), наличие ясно выраженных столбиков, или колумелл (от лат. columella – столбик, колонка), является одной из главных особенностей пыльцевых зерен цветковых растений, отличающих их от пыльцы голосеменных. Обычно столбики как бы прикрыты сверху крышеобразным покровом, который в палинологии обозначается специальным термином “тектум” (от лат. tectum – кровля, крыша, навес), или покров, реже эктэкзина беспокровная (интектатная). Столбики бывают многих типов и часто достигают большого усложнения, многократно разветвляясь в верхней части. Они возвышаются на сплошном нижнем слое, называемом подстилающим слоем.
Гораздо менее характерна для цветковых растений гранулярная эктэкзина. Она бывает с тектумом или чаще без него, с подстилающим слоем или без него.
Очень редко встречается гомогенная эктэкзина, характерная для некоторых примитивных родов, как дегенерия и др.
Наряду со структурой эктэкзины, т. е. ее внутренним строением, очень важен также характер скульптированности ее поверхности, или короче, скульптура. В зависимости от расположения скульптурных элементов различаются многочисленные типы скульптуры. Многие скульптурные элементы настолько малы (меньше 0,1 мкм), что могут быть обнаружены только с помощью электронного микроскопа (рис. 24).
Рис. 24. Скульптура экзины пыльцевых зерен некоторых цветковых растений под сканирующим электронным микроскопом:
1 — морщинистая у купальницы китайской (Trollius chinensis, увел. 12 600);
2 — мелко-остробугорчатая у нотофагуса клиффортиевидного (Nothofagus cliffortioides, увел. 3000);
3 — гладкосетчатая у морозника абхазского (Helleborus abchasicus, увел.10 000);
4 — сетчато-бугорчатая у гедиосмума ветвистого (Hedyosmum racemosum, увел. 10 000);
5 — разнобугорчатая у скополии тангутской (Scopolia tangutica, увел. 6500);
6 — струйчатая у розы коричной (Rosa cinnamomea, увел. 6000);
7 — крупношиповатая у лапагерии розовой (Lapageria rosea, увел. 6000);
8 — сетчато-крупнобугорчатая у лилии Кесселринга (Lilium kesselringianum, увел. 5000);
9 — струйчато-бугорчато-дырчатая у скополии китайской (Scopolia sinensis, увел. 6500).
Эндэкзина (endexina, от греч. endon – внутри), или внутренняя экзина, обычно гораздо тоньше эктэкзины, часто очень тонкая и нередко даже отсутствует. Как и эктэкзина, она устойчива к действию кислот и щелочей, но в отличие от нее не окрашивается основным фуксином. В то время как эктэкзина состоит в основном из радиальных структурных элементов, структура эндэкзины пластинчатая (ламеллятная), зернистая (гранулярная) или часто гомогенная. Эндэкзина лилий имеет 1 или 2 пластинки (ламеллы), тогда как у пыльцевых зерен сложноцветных пластинок много и эндэкзина достигает значительной толщины. У пыльцевых зерен некоторых лютиковых и маковых в эндэкзине имеются полости, а у вересковых она снабжена снизу довольно глубокими канавками.
Как правило, в экзине пыльцевого зерна имеются эластичные, гибкие, чаще тонкие или даже перфорированные места, служащие для выхода пыльцевой трубки, – апертуры. Строение апертур, их число и расположение на поверхности пыльцевого зерна являются важнейшими признаками при установлении морфологических типов пыльцы.
Апертуры бывают простые (борозды, щели, поры и др.) и сложные, у которых борозды, поры и прочие образования обладают дополнительной апертурой. Простые апертуры особенно характерны для пыльцы однодольных растений, а также для некоторых примитивных групп двудольных. Среди однодольных наиболее широко распространены однобороздные и одно-поровые пыльцевые зерна, реже встречаются многопоровые. У пыльцевых зерен некоторых однодольных, например пальм, имеются трехлучевые борозды. У двудольных встречаются как сложные, так и простые апертуры. Простые апертуры двудольных представлены дистальными бороздами (одной или реже двумя), особенно характерными для дегенерии, магнолиевых, нимфейных и других примитивных групп. Поровые апертуры двудольных, обычно в числе трех, расположены по экватору пыльцевых зерен. Такие апертуры характерны для березовых, ильмовых, крапивных, маковых, ореховых и др. У двудольных часто встречается руговый (от лат. ruga – морщина, складка), или бороздковый, тип апертуры (в литературе известный также под названием рассеянно-многобороздного), а также много-поровый тип. Но особенно характерны для двудольных три сложные меридиональные борозды.
Дистальные апертуры всегда простые, но апертуры, пересекающие экватор или рассеянные по поверхности пыльцевого зерна, могут быть как простыми, так и сложными. Сложные апертуры, будь то борозды, руги или поры, обладают дополнительной апертурой, которая в специальной литературе называется орой (оrа, от лат. os, oris – рот, уста). Она представляет собой утончение в эндэкзине или даже ее отсутствие. Термин “ора” введен в палинологию для того, чтобы отличать ору от собственно поры, которая может представлять собой простую апертуру. Интересно, что у некоторых растений борозда может иметь две оры (диоратные борозды).
Пыльца часто бывает собрана в диады (шейхцерия), тетрады (рогоз), поллиады (мимозовые), поллинии (орхидные). Отдельные пыльцевые зерна поллиниев орхидей склеиваются висцином.
Укреплению тетрад или сцеплению отдельных пыльцевых зерен способствуют также висциновые нити, прикрепленные к проксимальному полюсу зерен или вблизи него. Длина нити достигает 1500 мкм. Висциновые нити характерны для пыльцы немногих семейств насекомоопыляемых растений: вересковых, кипрейных, протейных, некоторых нимфейных.
Эволюция оболочки пыльцевых зерен
В настоящее время накопилось достаточно данных, позволяющих нарисовать общую картину эволюции оболочки пыльцевых зерен цветковых растений. Прежде всего совершенно очевидно, что наиболее примитивные типы спородермы цветковых растений имеют одну дистальную борозду. Ведь лодочковидная спородерма с одной полярной бороздой – это единственный тип спородермы, встречающийся как у цветковых, так и голосеменных. Наиболее вероятно, что цветковые растения унаследовали его от гипотетических голосеменных предков. Среди однодольных этот тип борозды преобладает, но среди двудольных он встречается лишь у относительно немногих и притом сравнительно примитивных групп, прежде всего он характерен для порядка магнолиевых. Но уже в пределах пыльцевых зерен с однобороздной апертурой происходят важные эволюционные изменения, особенно в эктэкзине оболочки. Прежде всего усложняется скульптура ее поверхности. В то время как у наиболее примитивных зерен поверхность эктэкзины еще почти не скульптированная, а иногда даже совершенно гладкая, как, например, у неоднократно упоминавшейся дегенерии, большинство однобороздных пыльцевых зерен характеризуются той или иной степенью скульптированности. Правда, в некоторых линиях эволюции однодольных скульптированность вновь теряется и эктэкзина становится гладкой, но это уже вторичное явление.
В процессе эволюции однобороздной спородермы происходят также очень важные изменения в самой структуре эктэкзины. У некоторых наиболее примитивных семейств двудольных, как дегенериевые, эвпоматиевые, магнолиевые, анноновые, гимантандровые и нимфейные, эктэкзина еще более или менее гомогенная и лишена сколько-нибудь ясно выраженных столбиков, или колумелл (бесколумелльная). Однако в процессе эволюции гомогенная эктэкзина заменяется конструктивно более рациональной эктэкзиной, в которой более экономно и более эффективно использован спорополлениновый строительный материал. Это столбиковая, или колумеллятная, пыльца. Правда, в некоторых линиях эволюции в связи с общей редукцией экзины колумеллы исчезают, но это уже вторичный процесс, который находит объяснение в специфических условиях опыления.
В процессе эволюции дистальная борозда подвергается различным модификациям. В некоторых группах, как, например, в семействе лавровых, происходит постепенная редукция борозды и в результате у большинства его представителей мы наблюдаем безапертурную (инапертурную) спородерму. Интина у лавровых сильно утолщена, а экзина превращена в нежную прозрачную пленку, вследствие чего функция апертуры фактически выполняется всей поверхностью спородермы. Безапертурные пыльцевые зерна имеются также у многих однодольных, например у аспидистры, лапагерии, филезии, сассапарилы, многих представителей порядка имбирных (Zingiberales), ряда аронниковых и многих водных однодольных. У водных однодольных это осуществилось в результате утончения и, наконец, полного исчезновения экзины, связанного с тем, что пыльца переносится у них водой. Так, у целого ряда представителей семейства водокрасовых, таких, как род телорез (Stratiotes), борозда исчезла, хотя у валлиснерии (Vallisneria) еще сохранилась редуцированная борозда. Очень хорошо выражена редукция экзины и связанное с этим исчезновение борозды в порядке наядовых (Najadales). Кульминацией этой тенденции является нитевидная пыльца морских однодольных, совершенно лишенная экзины. Почти полная редукция экзины характерна также для водоопыляемого рода роголистник из порядка нимфейных.
У многих специализированных, главным образом ветроопыляемых однодольных мы наблюдаем другую тенденцию в эволюции дистальной борозды. Здесь она не исчезает, как у гидрофильных растений, а лишь укорачивается и более или менее уменьшается в размерах, превращаясь в дистальную пору. Такие дистально-поровые пыльцевые зерна характерны, например, для флагелляриевых, рестиевых, центролепидовых, злаков, рясковых, пандановых и др.
У некоторых однодольных дистальная борозда приобретает форму трехлучевой (редко четырехлучевой) апертуры. Она встречается, например, у дианеллы (Dianella), новозеландского льна (Phormium), арнокринума (Аrnocrinum), некоторых пальм. Этот своеобразный тип дистальной апертуры возник, несомненно, из обычной дрхстальной борозды. Это доказывается, в частности, тем, что у некоторых пальм, так же как у рода одонтостомум (Odontostomum) из семейства текофилейных (Tecophilaeaceae), пыльцевые зерна с трехлучевой апертурой встречаются вместе с однобороздными.
Наконец, в некоторых линиях эволюции возникает спородерма с двумя или даже несколькими дистальными апертурами. Это произошло как у двудольных, так и у однодольных. Например, у примитивного рода эвпоматия (Eupomatia), у некоторых монимиевых, у родов каликантус, гиднора, понтедерия, ряда представителей диоскорейных и у некоторых аронниковых пыльцевые зерна с двумя дистальными бороздами, причем у некоторых монимиевых, диоскорейных, аронниковых и других пыльцевые зерна бывают также с тремя, а в некоторых случаях, как у ряда аронниковых, даже с четырьмя бороздами. При увеличении числа дистальных борозд их расположение обычно не ограничивается полярной областью, но более или менее смещается в сторону экватора.
Дистальная апертура у пыльцевых зерен однодольных подвергается целому ряду других изменений, но мы не имеем возможности останавливаться на этом подробно. Отметим, однако, такие производные типы, как, например, 3 – 4-поровые пыльцевые зерна у видов рода антуриум (Anthurium, семейство аронниковые) и австралийского рода трибонантес (Tribonanthes, семейство Haemodoraceae). В порядке частуховых (Alismatales) из дистально-однобороздной спородермы, которая во всей этой группе сохранилась только у сусака, возникла поровая спородерма с глобальным расположением пор. При этом пыльцевые зерна представителей семейства лимнохарисовых 3 – 4 – поровые, в то время как у частуховых число пор варьирует от 2 (у Caldesia) до 30 (у Damasonium).
Иные направления эволюции спородермы мы наблюдаем у двудольных. Уже на очень низких уровнях эволюции двудольных из пыльцевых зерен с дистальной бороздой типа магнолиевых возникает пыльца с тремя меридиональными бороздами, т. е. с бороздами, пересекающими экватор зерна под прямым углом. Настоящие меридионально-трехбороздные пыльцевые зерна встречаются только у двудольных, характеризуя большинство семейств. У более примитивных пыльцевых зерен этого типа борозды еще простые, т. е. не имеют оры. Такие пыльцевые зерна характерны для троходендрона, тетрацентрона, лотоса, большинства лютиковых, барбарисовых, маковых, представителей гамамелисовых, платана и ряда других семейств и родов. Трехбороздные пыльцевые зерна с сложными (оровыми) бороздами, называемые в специальной литературе трехборозднооровыми или трикольпоратными ( в отличие от трикольпатных), представляют собой следующую стадию эволюции и, как правило, встречаются у более подвинутых групп.
Во многих линиях эволюции из трехбороздных пыльцевых зерен (с простыми или сложными бороздами) возникают четырех-пяти-, шести- и многобороздные зерна. Они встречаются в очень различных семействах, причем сплошь и рядом в одном и том же семействе (например, в семействе маковых) и даже нередко в пределах одного и того же рода имеются также растения с исходным трехбороздным типом. Более специализированные формы многобороздных пыльцевых зерен характеризуются сложными бороздами.
Пыльцевые зерна с меридиональными бороздами в некоторых группах двудольных дали начало зернам с более укороченными бороздами (ругами), ориентированными в разных направлениях и разбросанными по их поверхности (глобальное расположение). Такие рассеянно-бороздные, или, как их называют в специальной литературе, полиругатные, пыльцевые зерна очень распространены и встречаются у представителей самых разных семейств. Они имеются, например, у некоторых видов ветреницы, лютика, у ряда представителей семейства маковых, фитолакковых, кактусовых и др. Число руг доходит иногда до 30.
У многих двудольных имеются трехпоровые и многопоровые пыльцевые зерна. Путем укорачивания борозд и превращения их в более или менее округлые поры из меридионально-бороздных пыльцевых зерен произошли меридионально-поровые зерна, и подобным же образом рассеянно-бороздная, или полиругатная, пыльца дала начало рассеянно-многопоровой пыльце с глобальным расположением пор. Конечно, рассеянно-многопоровая пыльца в некоторых линиях эволюции могла произойти и из меридионально-поровой. В любом случае поры бывают простые (поровые) или сложные (пороровые).
Таковы некоторые основные направления: эволюции оболочки пыльцевых зерен у цветковых растений. Нет сомнений в том, что они носят строго приспособительный характер, но в очень многих случаях еще не ясно, в чем именно заключается их биологическое значение.